イワン雷帝は親子喧嘩で息子を殺してしまったと考えられている。喧嘩の原因はイワン皇子の妊娠中の妻が部屋着姿でツァーリの前を通ったことだったという（肌着をツァーリに見せることは極めて侮辱的な行為だった）。また別の説では、2人の政治的な意見の食い違いが口論の原因となったという。とにもかくにも雷帝は職杖を振り、意図せず息子の頭を殴打してしまった。流れ出す血を必死に止めようとしたが無駄だった。27歳のイワン皇子は、唯一の健常な皇位継承者だった。弟のフョードルには知的障害があったと考えられている。この作品には、死の淵にあるイワン皇子が、錯乱状態にあるイワン雷帝の肩を右手で厳粛に握り、父の暴力を赦している様が描かれている。
史料が乏しいため歴史家も若き皇子の死の本当の原因を断定できているわけではないが、レーピンの有名な絵画のおかげで、現在ほとんどの人が、父親が彼を死に至らしめたのだろうと考えている。
レーピンのこの作品は、ロシア皇帝アレクサンドル2世の暗殺事件（1881年3月1日）に触発されたものだった。レーピンが1883年に欧州旅行で目にした闘牛も、着想の主要な源となった（特に血の描写に関して）。
「不幸、生き生きとした死、殺人、血は、見る者を惹き付ける力を生み出す。当時ヨーロッパのあらゆる展覧会で、血みどろの場面を描いた絵画が大量に出展されていた」とレーピンは記している。「どうもこの流血性に感化されたらしい私は、帰国するや否や、イワンとその息子の流血事件を描き始めた。血の絵は大いに成功した。」
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この絵の制作は画家に多くの苦悩をもたらした。「私は一気に描き、苦しみ、悩み、すでに描いたものを何度も何度も修正し、自分の能力に対する失望から絵を隠してはまた取り出し、突撃するということを繰り返した。私はしばしば恐ろしくなった。（…）友人たちもこの絵から同じ印象を受けていた。だが何かが私をこの絵を描くよう追い立て、私は再び絵に取り組むのだった。」
レーピンは、完成版の構図に落ち着くまでに、いくつかの習作を描いている。初め職杖はイワンの手中に描かれていたが、最終的には床に転がることとなった。
この絵は完成後すぐに論争を呼び起こした。ロシア皇帝アレクサンドル3世はこの絵が気に入らず、1885年に本作品が民衆の目に触れることを禁じた。ロシアで初めてのことだった。しかし、3ヶ月後にこの禁令は撤回され、レーピンからこの絵を購入したパーヴェル・トレチャコフがこれを展示し始めた。
現在までに、この作品は2度破壊行為に遭っている。最初は1913年、古儀式派の家庭出身の裕福なイコン画家であった29歳のアブラム・バラショフが、イワンとその息子の顔が描かれている部分をナイフで刺し、3本の長い裂け目を残した。彼は犯行中、「死は十分だ、流血は十分だ！」と叫んでいた。事件を知って、トレチャコフ美術館の管理者であったゲオルギー・フルスロフは列車に身を投げて自殺した。部下の職員らが絵の安全を守れなかったことを恥じてのことだった。
当時68歳だったレーピンは、作品を復元できるか不安を抱えつつも、どうにか修復してみせた。犯行後バラショフは、精神障害を患っていると診断されたため刑務所には送られず、代わりに精神病院に入れられた。しかし、影響力のある父親の要求で、彼は間もなく釈放された。
2度目の破壊行為は105年後の2018年5月25日に起きた。ある男がトレチャコフ美術館の閉館5分前にこの絵が展示されている部屋に駆け込み、作品を保護するロープを支えていた金属のポールを絵に叩きつけたのだ。絵を覆っていたガラスが割れ、絵と額縁が損傷した。今回はイワンと息子の顔は無事だった。イワン皇子の身体が傷つけられただけで済んだ。
37歳のポドポリンに精神異常は認められず、彼は懲役6年の実刑を受ける見込みだ。この事件による損害額は3000万ルーブル（46万9200㌦）と見積もられており、絵は現在修復作業中である。
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